Det begyndte med et usandsynligt venskab mellem en ung viking og en frygtindgydende natskygge-drage. I denne tredje film vil Hikke og Tandløs endelig møde deres sande skæbne. Hikke skal lede byen Berk sammen med Astrid, og Tandløs skal stå i spidsen for de andre drager. Men alt er ikke idyl, for samtidig lurer en ny trussel for både drager og mennesker. Ikke nok med det; Tandløs møder en natskygge som sig selv, og det sætter hans og Hikkes venskab på prøve.